يتكوّن مكتب المجلس من رئيس المجلس الوطني للجهات والأقاليم ومن نائبيْه ومن عشرة نواب مساعدين للرئيس وهم:

1. نائب مساعد للرئيس مُكلّف بالعلاقات مع رئاسة الجمهورية .والحكومة
2. نائب مساعد للرئيس مُكلّف بالعلاقة مع مجلس نواب الشعب.
3. نائب مساعد للرئيس مُكلّف بالعلاقات مع المجالس المحلية والجهوية والإقليمية.
4. نائب مساعد للرئيس مُكلّف بالعلاقات مع الوظيفة القضائية والهيئات الدستورية.
5. نائب مساعد للرئيس مُكلّف بالمشاريع التنموية والمسائل القانونية.
6. نائب مساعد للرئيس مكلّف بالعلاقات الخارجية والاستثمار.
7. نائب مساعد للرئيس مكلّف بالعلاقات مع المواطن والمنظمات الوطنية والمجتمع المدني.
8. نائب مساعد للرئيس مكلّف بالإعلام والاتصال.
9. نائب مساعد للرئيس مكلّف بالتصرف العام.
10. نائب مساعد للرئيس مكلّف بشؤون النواب.

يضطلع مكتب المجلس بالصلاحيّات التالية

• الإشراف على حسن سير مختلف أعمال المجلس ودواليبه واتّخاذ الإجراءات التي يراها .مناسبة في الغرض
• الإشراف على شؤون المجلس .الإدارية والمالية
• إعداد ميزانيّة المجلس والمصادقة عليها والإشراف على تنفيذها ومراقبتها.
• اتّخاذ الإجراءات الكفيلة بتيسير اضطلاع أعضاء المجلس بمهامهم.
• وضع برنامج العمل النيابي والتنموي عموما للمجلس خلال المدّة التي يضبطها على ألاّ تقلّ عن شهر بصفة مُسبقة.
• إقرار جدول أعمال الجلسات العامّة وضبط روزنامة عمل المجلس، ولمشاريع رئيس الجمهورية أولويّة النظر.
• تشكيل الوفود التي تمثّل المجلس واختيار رؤسائها إلاّ إذا كان الرئيس أو أحد نائِبيْه من أعضائها فتكون له الرئاسة.
• وضع الهيكل التنظيمي لإدارة المجلس.
• ضبط الأنظمة الأساسية الخاصة لمختلف الأسلاك التابعة له.
• معاينة كافّة حالات الشّغور بالمجلس والإذن بإعلانها أمام الجلسة العامة.
• اتّخاذ الإجراءات المستوجبة والمنصوص عليها بهذا النظام الداخلي والناتجة عن مخالفة أحكامه.
• يتلقى مكتب المجلس كل المقترحات والتوجيهات والتوصيات القانونية ثم يحيلها إلى اللجان حسب اختصاصها.
• يتّخذ المكتب كلّ قراراته بأغلبيّة الحاضرين على ألاّ تقلّ عن الثّلث، وعند التساوي يكون صوت الرئيس مرجّحا، ويتمّ نشرها بالموقع الإلكتروني للمجلس في أجل ثلاثة أيّام.
• يتولّى النوّاب المساعدون للرئيس تحت إشرافه، كلّ في حدود اختصاصه، مساعدة الرئيس في أداء مهامه بناء على خطة عمل يصادق عليها المكتب في أجل أقصاه شهر من تاريخ انعقاد أوّل جلسة للمكتب في بداية كل دورة عادية.
• ولرئيس المجلس عند الاقتضاء تفويض أحد نوّابه المساعدين لمهمّة محدّدة.
• يعقد مكتب المجلس اجتماعاته بصفة دوريّة كلّ يوم ثلاثاء وكلّما دعت الحاجة إلى ذلك بدعوة من رئيسه أو من ثلث أعضائه، ولا يصحّ اجتماعه إلاّ بحضور ثلثيْ أعضائه، وينعقد صحيحا بعد نصف ساعة على ألاّ يقلّ عدد الحضور عن نصف أعضائه وبحضور رئيسه أو أحد نائبيْه.
• اجتماعات المكتب مغلقة ولا يحضرها إلاّ الكاتب العام للمجلس ومن تقتضي ضرورة العمل حضوره، ويتولّى الكاتب العام مسك محاضر الجلسات ممضاةً من رئيس المجلس الوطني للجهات والأقاليم.
• ولرئيس المجلس، أو أغلبيّة أعضاء المكتب، أن يدعوا من يرون فائدة في حضوره بصفة استثنائيّة لبحث مواضيع محدّدة.